Руководил строительством генерал-лейтенант М.Н. Анненков. В 1880 г. был построен первый участок железной дороги от восточного побережья Каспийского моря (Михайловский залив) до местечка Молла-Кара (ст. Джебел). Этот участок длиной 25 вёрст был возведён всего за 10 дней: с 25 августа по 4 сентября (здесь и далее даты по старому стилю).
Повелением императора Александра II от 25 ноября 1880 г. было решено продолжить строительство дороги до селения Кизил-Арват (ныне г. Гызыларбат). Однако во время военных действий генерал Анненков был ранен, и его обязанности по руководству строительством временно исполнял князь М.И. Хилков, позже (в 1895–1905 гг.) – министр путей сообщения России. В октябре 1881 г. железнодорожная линия, длина которой достигла 217 вёрст, была доведена до Кизил-Арвата.
В 1885–1886 гг. после присоединения Мервского оазиса к России (1884 г.) в условиях экономического роста в Туркестане было осуществлено строительство второго участка железной дороги, Кизил-Арват – Асхабад (Ашхабад) – Мерв – Чарджуй (Чарджоу, Туркменабад), который заканчивался у реки Амударьи. Тогда же начало железнодорожной линии было перенесено к новому порту Узун-Ада на берегу Каспия. В 1888 г. Военным министерством было учреждено Управление Закаспийской железной дороги, которое первоначально возглавил М.Н. Анненков.

Закаспийская железная дорога. Дамба в прикаспийских дюнах, близ Узун-Ада (Источник: Репродукция Эд. Гоппе по рисунку Н.Н. Каразина из журнала «Всемирная иллюстрация», 1888)
К началу 1888 г. через Амударью был сооружён временный деревянный мост протяжённостью более 2 вёрст, который позволил приступить к строительству третьего участка дороги – до Бухары и Самарканда на территории нынешнего Узбекистана. Мост строился круглосуточно на протяжении 124 суток. А в 1898 г. по проекту выдающегося русского инженера Н.А. Белелюбского началось строительство нового, металлического моста на каменных опорах, торжественно открытого 27 мая 1901 г. Это событие состоялось вовремя – в том же году деревянный мост был разрушен паводковыми водами.В 1896 г. порт был перенесён из Узун-Ада в г. Красноводск (Туркменбаши), для чего в 1894–1896 гг. был построен железнодорожный участок Красноводск – Джебел (вскоре ставшую ненужной ветку Узун-Ада – Джебел разобрали). Красноводский порт позволял обслуживать большое число судов крупного тоннажа, что давало дополнительный доход (мелководный порт Узун-Ада не имел такой возможности). На станции Красноводск был построен красивый вокзал в мавританском стиле по проекту архитектора А.Л. Бенуа.

Вокзал железнодорожной станции Красноводск, 1903–1917 гг. (Источник: сайт pastvu.com)
27 апреля 1897 г. от Мерва началось строительство боковой Мургабской ветви, конечной станцией которой стал г. Кушка (Серхетабад), самая южная точка Российской империи (а впоследствии – и Советского Союза). Движение поездов до Кушки открылось 4 декабря 1898 г., однако в постоянную эксплуатацию ветвь была принята только 1 марта 1901 г. К этому времени – с 1 января 1899 г. – Закаспийская железная дорога была передана из управления Военного министерства в ведение Министерства путей сообщения и включена в состав Среднеазиатской железной дороги.После этого на полтора десятка лет железнодорожное строительство на территории нынешней Туркмении прекратилось. В 1915 г. сооружена небольшая узкоколейная ветвь (колея 1000 мм) Безмеин – Ущелье Фирюза, однако через пару лет она была разобрана.
После провозглашения советской власти, в период гражданской войны и НЭПа, были построены ширококолейные ветви Нефтедаг (Балканабад) – Вышка (1919 г.) и Уч-Аджи – Чамчаклы (1928 г.). Однако главным событием на Среднеазиатской дороге в 1920-е годы стала реконструкция с перспективой перехода на тепловозную тягу. В 1922 г. по заданию Владимира Ленина начались работы по конструированию советских тепловозов для эксплуатации на безводных участках Средней Азии. А в 1931 г. на участке Ашхабад – Душак началось движение поездов на тепловозной тяге.

Тепловоз Ээл5, работавший в Туркменской ССР в 1931–1962 гг. (Источник: группа ВК «Советская железнодорожная коллекция»)
1 июля 1936 г. из состава Среднеазиатской железной дороги была выделена Ашхабадская железная дорога, сыгравшая огромную роль в годы Великой Отечественной войны. Во времена боёв под Сталинградом и на Кавказе (с августа 1942 г. по февраль 1943 г.) Ашхабадская железная дорога стала единственной транспортной артерией, связавшей Баку, Закавказье и Чёрное море со всей страной через Красноводский порт. Она обеспечивала переброску войск на Северо-Кавказский и Закавказский фронты. За самоотверженную работу железной дороге неоднократно присуждали переходящее Красное знамя Наркомата путей сообщения СССР.
Вокзал Ашхабада
В послевоенное время продолжилось улучшение технического оснащения железнодорожной сети Туркмении, её провозной и пропускной способности. В 1952 г. завершено строительство железнодорожной линии Чарджоу – Ургенч, связавшей республику с Хорезмской областью Узбекистана, а через три года по туркменской территории линия была продлена до города Тахиаташ в Каракалпакской АССР Узбекистана. В 1955 г. всё железнодорожное движение в Туркмении было полностью переведено на тепловозную тягу.

Железнодорожный вокзал Ашхабада, 1980–1983 гг. (Источник: сайт pastvu.com; открытка 1984 г. Автор фото В. Поляков)
Последним объектом железнодорожного строительства в Туркменской ССР стало продление в 1982 г. линии Мары – Кушка до афганского посёлка Торгунди.После распада СССР в республике активизировалось строительство новых линий, что было вызвано в основном тем, что прежние маршруты оказались разорваны участками, перешедшими в состав Узбекских железных дорог.

При президенте С.А. Ниязове были построены новые линии: Тахиаташ – Куня-Ургенч – им. Сапармурат Туркменбаши (1995 г.), позже продлённая до ст. Кернай; транзитная железнодорожная линия Теджен – Серахс (граница с Ираном; 1996 г.), линия Туркменабад – Атамурат (Керки), связавшая юго-восток Туркменистана с остальной его частью (2000 г.) и Транскаракумская железная дорога Ашхабад – Ичогуз – Дашогуз (2006 г.). Также частично был сооружен железнодорожный обход Ашхабада с сортировочной станцией Овадандепе.

Открытие железной дороги Ашхабад-Дашогуз (Фото: ТАСС)
При втором президенте Туркменистана Г.М. Бердымухамедове после некоторого затишья «железнодорожный бум» продолжился, однако теперь большее внимание уделялось строительству участков международных транспортных коридоров (МТК).
12 мая 2013 года был открыт участок железной дороги от ст. Серхетяка на границе с Казахстаном до узловой станции Берекет, а в следующем году, 3 декабря 2014 г. – участок Берекет – Этрек с выходом к иранской границе. Таким образом, был полностью сформирован восточный железнодорожный маршрут МТК «Север – Юг».

Открытие восточного маршрута МТК «Север – Юг», 03.12.2014 (Источник: сайт «Бизнес Туркменистан» business.com.tm)
В июне 2013 г. начато строительство железной дороги Туркменистан – Афганистан – Таджикистан; сдать её в эксплуатацию планировалось уже через два года. Однако в итоге к ноябрю 2015 г. полностью был завершён лишь туркменский участок до станции Имамназар, а с другой стороны границы линия была доведена только до ближайшего афганского города Акина (2016 г.). Дальнейшее строительство линии было прервано в связи с напряжённой ситуацией в Афганистане.
Проход работников железнодорожного транспорта во время парада в честь Дня Независимости республики. 2006 года. (Фото: ТАСС)
Туркменистан является одним из лидеров по расширению железнодорожной сети общего пользования на постсоветском пространстве, занимая второе место (после Казахстана) по объёмам нового железнодорожного строительства после получения независимости в 1991 году.
Совместный проект 1520International и Института экономики и развития транспорта (ИЭРТ)